Вона з’явилася в музеї у 1996 році і понад 20 років працювала без будь-яких змін і доповнень.

В Іконній залі змонтували спеціальне музейне освітлення, завдяки якому приміщення стало більш камерним. Холодний темно-синій фон був обраний спеціально, щоб відтінити теплі відтінки і золоті деталі ікон.

Змін зазнала і сама експозиція. Тепер тут представлені різні іконописні школи і сюжети, а деякі роботи з фондів музею взагалі експонуються вперше.

В центрі експозиції знаходяться найцінніші предмети музейної колекції — ікони кола Діонісія, продовжувача традицій Андрія Рубльова та старообрядницькі липованські ікони, створені в Бесарабії та на південному заході України. Крім цього, в експозицію включили зразки західноукраїнського іконопису, за якими можна простежити проникнення бароко в український іконопис.